Pot la realitat superar la ficció?
Durant la darrera dècada hem viscut l’ascens a la fama d’una temàtica de terror que ha fet triomfar sèries, pel·lícules i videojocs per igual: Estem parlant dels zombis! Aquestes criatures normalment es representen com a violents cadàvers reanimats, carents d’emocions, carents de personalitat i sempre a la búsqueda de carn humana per infectar, transmetent la seva condició a tot aquell qui aconsegueixen mossegar.
Si bé tots som conscients que aquestes són obres fictícies, imaginatives i representants d’un perill irreal, els mecanismes que hi ha al darrere d’aquestes criatures no estan tan lluny de la realitat. De fet, podem simplificar el fenòmen de zombificació i definir-lo com a una alteració irreversible del comportament. Amb aquesta premisa en ment, hi ha una llarga llista d’éssers vius reals que podem proposar per a fer de protagonistes al següent “hit” televisiu. Tals éssers vius cauen dins de la categoria que anomenem com a parasitoides; un subgrup dins dels paràsits convencionals que tenen la particularitat de no importar-lis si el seu hoste sobreviu, o no, al procés d’infecció. Bàsicament, s’aprofiten d’un hoste per assegurar la seva pròpia supervivència i reproducció.
Parasitoides. Una definició definició més clàssica remarcaria que un parasitoide és un organisme que viu la major part de la seva vida en o sobre un sol amfitrió, al qual sol matar al final del seu desenvolupament. A diferència dels paràsits, que poden viure sobre o dins d’un amfitrió durant tota la seva vida, molts cops passant desapercebuts. Els parasitoides poden ser insectes, com ara vespes, mosques o escarabats, i s’utilitzen sovint com a control biològic per regular poblacions de plagues d’insectes en l’agricultura. De fet, acostumen a ser les larves d’aquests artròpodes les que es desenvolupen dins d’un hoste, nodrint-se’n.
En aquest article veurem diversos exemples de parasitoides capaços d’alterar el comportament de la seva víctima. No obstant, per introduir-nos al món dels manipuladors de comportament primer ens remuntarem a un dels primers casos descrits a la literatura científica, en el que el protagonista no acabarà amb la vida del seu hoste, però sí que ajudarà al botxí a fer la seva feina. Al voltant dels anys 50, l’ecòleg Willem van Dobben va notar que les carpes infectades per un cuc intestinal del gènere Ligula eren més fàcilment capturades per aus ictiòfagues (que s’alimenten de peixos). Ligula intestinalis necessita de tres hostes diferents per a completar el seu cicle vital, i precisament el seu hoste definitiu (des d’on pondrà els ous) es tracta d’una au. Així doncs, els indicis suggereixen que algun canvi en el comportament de les carpes infectades per Ligula intestinalis les feia més susceptibles a ser capturades pel depredador, facilitant així que el paràsit pogués després infectar al nou hose: l’ocell.
Un altre exemple senzill de manipulació del comportament (aquest cop, indirectament) el trobem en el fong Entomophtora muscae. Quan aquest fong entra en contacte amb una mosca de l’espècie adequada la podrà colonitzar, causant-li la mort en uns dies. Un cop morta, el fong hi desenvoluparà estructures reproductores per poder alliberar efectivament les seves espores. El que és interessant però és que s’ha descrit que els cadàvers de mosques femella infectades amb el fong, atrauen més (sexualment) els mascles de la mateixa espècie. Amb aquest increment de l’atracció i el subseqüent contacte íntim, el fong es pot transmetre molt fàcilment. Tot i que aquest comportament es va descriure en un estudi l’any 1993, han fet falta gairebé 30 anys per demostrar (el passat 2022) que el canvi de comportament era causat per l’alliberament de feromones per part del fong!
I ara que trepitgem el territori dels fongs, què millor que aprofitar l’auge de la sèrie The Last of Us per parlar de Cordyceps, uns dels parasitoides alteradors del comportament més inversemblants!
Per posar-nos en context, les espècies del gènere Cordyceps són totes parasitoides d’insectes i altres artròpodes. De fet, n’hi ha més de 600 descrites però cadascuna d’elles infocta un hoste d’una espècie diferent, única, i amb la qual han co-evolucionat al llarg de milers anys. A partir d’aquí, la primera escena de la sèrie, (on un expert en fongs explica la tenacitat de Cordyceps al infectar) ens serveix com a bona base per conèixer la mecànica de l’infecció i el cicle de vida del paràsit. Després de posar-se en contacte amb la seva presa, el miceli (cos filamentós del fong) de Cordyceps envaeix i substitueix els teixits de l’hoste infectat, matant l’artròpode i després fent creixer un cos fructífer (és l’equivalent als bolets que trobem al bosc!), que és una estructura que emmagatzema i s’encarrega de disseminar les espores.
Però si volem anar més enllà pel que fa a manipulació de comportament, podem parlar també d’Ophiocordyceps, un gènere cosí-germà de Cordyceps que aconsegueix controlar increïblement el comportament d’algunes formigues que en són víctimes. La seva peculiaritat és que Ophiocordyceps no en té prou amb invair els teixits de la formiga sinó que també aconsegueix manipular el seu sistema nerviós fent que aquesta tingui un comportament erratic. Aquest comportament no és violent, com s’ensenya a la sèrie de The Last of Us, sinó que causa una desorientació de la víctima, que s’allunya de la seva colònia i es dirigeix a les branques més altes dels arbres fins anclar-se sota les fulles més exposades utilitzant les mandíbules, que queden totalment bloquejades després de tancar-se. Això deixa la formiga cap avall, a punt perquè el cos fructífer (bolet) del fong s’acabi de desenvolupar i comenci a dispersar les espores des d’una posició privilegiada (i alta, que assegurarà que es reparteixin bé totes les espores pel terra del bosc on es trobi, a punt per infectar noves formigues que passin per allà).
Tornant a Cordyceps, el fong protagonista de la sèrie, és bo recordar que ni realment altera el comportament de manera violenta ni es pot transmetre a humans degut a les altes especificitats que tenen les seves espècies per un hoste concret. Però hi ha una curiositat més que el fa especial, no apte per a tots els públics… I és que l’artròpode in fectat, un cop mort i ben assecat s’ha consumit des de fa més de mil anys en la medicina xinesa per tractar tot tipus d’afeccions. Hi ha estudis pre-clínics que afirmen que alguns dels compostos que produeix el fong poden contribuir al reforç del sistema immune, a actuar com a antioxidant, anticancerígen, antidiabètic, anti-fatiga, antiedat, hipocolesterolèmic, hipotensiu, vasorelaxant, antidepressiu, protector de ronyons, i fins i tot afrodisíac! Tot i que moltes de les reivindicacions anteriors s’han fet en base a estudis amb cèl·lules cultivades al laboratori (i queda molt lluny de l’efecte en una persona real), un producte innovador fet amb cordycepina (una substància produïda pel fong) ha rebut recentment l’aprovació per passar a fase clínica II, en la que s’està estudiant en pacients de melanoma i adenocarcinoma l’eficàcia del medicament. Queda només creuar els dits perquè aquests estudis aportin resultats esperançadors!
Però seguim amb els manipuladors del comportament; fins ara hem tractat amb espècies diminutes, microscòpiques en la seva individualitat, però trobem també un ampli ventall de paràsits i parasitoides alteradors de comportament que poden ser distingits a ull nu.
En aquest sentit hi ha un paràsit que intenta ser el més visible millor durant la seva infecció, amb el propòsit que un depredador (i potencial hoste pel paràsit) es mengi la presa on el paràsit es troba vivint en aquell moment. Estem parlant del cuc pla (trematode) Leucochloridium, que infecta cargols de terra durant part del seu cicle de vida. És en aquest període que el cuc infectarà el cargol i creixerà pel seu interior, reproduïnt-se i ramificant-se fins acabar arribant a les antenes dels cargols (també considerades com a tentacles). Allà, i des de dins, el cuc formarà una estructura especialitzada que emet pulsacions tot imitant l’aparença d’una eruga. Al mateix temps, el paràsit també estimula el cargol a moure’s a espais lluminosos i oberts, com feia Ophiocordyceps amb la formiga. El resultat és que els tentacles del cargol semblen una oruga sobre una fulla d’un arbre, en un lloc exposat a la vista dels ocells. Tard o d’hora, una de les aus de la perifèria ho veurà i es dirigirà directament cap al tentacle, arrancant els ulls infectats del cargol i fent així que el paràsit pugui accedir al seu nou hoste. De fet, molts cops el tentacle del cargol tornarà a créixer, convertint els cargols infectats en màquines de reproducció pel paràsit. Terrorífic!
Cicle de vida de Leucochloridium. Tot comença quan els ous del cuc, que es troben a femtes d’ocells, són ingerits per un cargol de terra del gènere Succinea. Dins de l’intestí del cargol eclosionen els ous i surten els miracidis, que penetren l’intestí i entren als teixits interns del cargol. Aquests miracidis es transformen en esporocists, que produeixen més esporocists filles, que són bàsicament fàbriques de larves cercaries. Quan les larves ja s’han produït, les mateixes fàbriques, o esporocists, es ramifiquen fins arribar a les antenes/tentacles dels cargols i des de dins fan senyals en forma de línies de colors que van movent-se en un ritme pulsant, atraient ocells. Els ocells devoren el cargol o el seus tentacles, i totes les larves (metacercaries) que s’havien produït dins del cargol es poden desenvolupar a l’intestí dels ocells i tancar el cicle, on finalment des de la cloaca aniran alliberant els nous ous.
Hem vist un parell d’exemples de casos on el paràsit pot controlar en certa mesura el moviment de l’hoste. Però les possibilitats van més enllà! Algunes espècies de mosca són parasitoides d’abelles durant la seva etapa de larva. Després de xocar amb una abella i injectar els seus ous, la larva de mosca que es desenvolupa a l’interior de l’abella la condueix d’alguna manera a enterrar-se sota terra, fugint de la colònia, per poder arribar a la maduresa adulta en un lloc protegit. I no acaba aquí, un cop la mosca parasitide surt de sota-terra per buscar noves víctimes a les que infectar, ho pot fer des del camuflatge més absolut, ja que la seva forma adulta, tot i que molt més petita que una abella, és del mateix color que la seva víctima: groga i negre!
I ja per anar acabant, com a darrer exemple citarem els nematomorfs, que són uns cucs paràsits que afecten a artròpodes com escarabats, paneroles o grills, i on en aquests darrers s’ha descrit com el paràsit els condueix a llocs amb aigua i els fan saltar a la seva mort sense pensar-ho dues vegades, per a poder facilitar la sortida del cuc per un orifici. Serà a l’aigua doncs, on el paràsit es trobi còmode per a continuar amb el seu cicle de vida, deixant enrere el cadàver de l’artròpode flotant a la superfície.
I fins aquí arriba aquest primer article de Xarrup de Ciència, on hem parlat del fascinant món dels paràsits que alteren el comportament dels seus amfitrions. Des de formigues zombi fins a grills suïcides, hem explorat les estranyes i fascinants maneres en què els paràsits poden manipular el comportament dels seus amfitrions. Aquests éssers que controlen la ment poden semblar trets d’una pel·lícula d’horror, però són ben reals, i el seu impacte en el món natural és profund. Així que la propera vegada que estigueu a l’aire lliure, recordeu que no esteu sols. Qui sap quins paràsits poden estar amagats a les ombres?
Mantingueu-vos curiosos, mantingueu-vos segurs i fins la propera entrada de Xarrup de Ciència!
Referències
- W. H. Van Dobben. The Food of the Cormorant in the Netherlands. Ardea, 55(1–2), 1-63 (1952).
- Moller, A.P. A fungus infecting domestic flies manipulates sexual behaviour of its host. Behavioral ecology and sociobiology, 33, pp.403-407 (1993).
- Naundrup, A., Bohman, B., Kwadha, C.A. et al. Pathogenic fungus uses volatiles to entice male flies into fatal matings with infected female cadavers. ISME J 16, 2388–2397 (2022). https://doi.org/10.1038/s41396-022-01284-x
- Das G, Shin HS, Leyva-Gómez G, Prado-Audelo MLD, Cortes H, Singh YD, Panda MK, Mishra AP, Nigam M, Saklani S, Chaturi PK, Martorell M, Cruz-Martins N, Sharma V, Garg N, Sharma R, Patra JK. Cordyceps spp.: A Review on Its Immune-Stimulatory and Other Biological Potentials. Front Pharmacol. 2021 Feb 8;11:602364. doi: 10.3389/fphar.2020.602364.
- Kodama, E.M.; McCaffrey, R.P.; Yusa, K.; Mitsuya, H. (February 2000). “Antileukemic activity and mechanism of action of cordycepin against terminal deoxynucleotidyl transferase-positive (TdT+) leukemic cells”. Biochemical Pharmacology. 59 (3): 273–281. doi:10.1016/S0006-2952(99)00325-1. PMID 10609556.
- Chou, S.M.; Lai, W.J.; Hong, T.W.; Lai, J.Y.; Tsai, S.H.; Chen, Y.H.; Yu, S.H.; Kao, C.H.; Chu, R.; Ding, S.T.; Li, T.K.; Shen, T.L. (October 2014). “Synergistic property of cordycepin in cultivated Cordyceps militaris-mediated apoptosis in human leukemia cells”. Phytomedicine. 21 (12): 1516–1524. doi:10.1016/j.phymed.2014.07.014. PMID 25442260.
- Pharmaceutical Technology website. https://www.pharmaceutical-technology.com/data-insights/nuc-7738-what-is-the-likelihood-that-drug-will-be-approved/
- Pontoppidan M-B, Himaman W, Hywel-Jones NL, Boomsma JJ, Hughes DP (2009) Graveyards on the Move: The Spatio-Temporal Distribution of Dead Ophiocordyceps-Infected Ants. PLoS ONE 4(3): e4835. https://doi.org/10.1371/journal.pone.0004835
- Principles of parasitism. An on-line laboratory tutorial in parasitology. University of Alberta. Department of Biological Sciences. http://www.biology.ualberta.ca/parasites/ParPub/home.htm
- Moore J. An overview of parasite-induced behavioral alterations – and some lessons from bats. J Exp Biol 1; 216 (1): 11–17. (2013) doi: https://doi.org/10.1242/jeb.074088
- Biron, D.G., Marché, L., Ponton, F., Loxdale, H.D., Galéotti, N., Renault, L., Joly, C. and Thomas, F., 2005. Behavioural manipulation in a grasshopper harbouring hairworm: a proteomics approach. Proceedings of the Royal Society B: Biological Sciences, 272(1577), pp.2117-2126.
- Müller, C.B. Parasitoid induced digging behaviour in bumblebee workers. Animal Behaviour, 48(4), pp.961-966. (1994)
- Overview – Parasitism and Natural Enemies. Rosemary Malfi, PhD. https://rmalfiresearch.weebly.com/
- Hanelt, B.; Thomas, F.; Schmidt-Rhaesa, A. Biology of the Phylum Nematomorpha. 59. Academic Press, 2005, p. 243–305.
